วิลลี่ คันนิงแฮม เป็นฟูลแบ็คที่มีสไตล์โดดเด่นและลงเล่นให้กับ เลสเตอร์ ซิตี้ ระหว่างปี 1954 ถึง 1960 โดยตลอดช่วงเวลาที่เขาค้าแข้งที่ ฟิลเบิร์ต สตรีท เขาลงเล่นให้กับ ทีมชาติไอร์แลนด์เหนือถึง 23 นัด ซึ่งเป็น สถิติสูงสุดของสโมสรในขณะนั้น และเป็นนักเตะเลสเตอร์ คนแรกที่ได้ลงเล่นในฟุตบอลโลกปี 1958
คันนิงแฮม ย้ายมาจาก เซนต์ เมียร์เรน ในเดือนพฤศจิกายน ปี 1954 ด้วยค่าตัว 4,750 ปอนด์ ซึ่งเขาได้รับโอกาสลงสนาม 15 นัดสุดท้ายของฤดูกาล แต่ไม่สามารถช่วยให้ทีมรอดพ้นจากการตกชั้นได้
อย่างไรก็ตาม ในฤดูกาล 1955/56 เขากลายเป็นผู้เล่นที่สำคัญของทีม โดยเล่นได้ทั้งสองฝั่งของแนวรับ แม้ว่าในฤดูกาล 1956/57 เขาจะเสียตำแหน่งให้กับ สแตน มิลเบิร์น และ จอห์น โอกิลวี ขณะที่เลสเตอร์ คว้าแชมป์ ดิวิชัน 2 และเลื่อนชั้นกลับสู่ลีกสูงสุด
แม้จะต้องแย่งชิงตำแหน่งในทีมเลสเตอร์ แต่เขายังคงเป็นกำลังสำคัญของ ทีมชาติไอร์แลนด์เหนือ โดยลงเล่นทุกนัดใน ฟุตบอลโลก 1958 ที่ประเทศสวีเดน รอบแบ่งกลุ่มลงเล่นพบ เยอรมนีตะวันตก, เชโกสโลวาเกีย และ อาร์เจนตินา รอบเพลย์ออฟ พบ เชโกสโลวาเกีย (ชนะและเข้ารอบ) รอบก่อนรองชนะเลิศ พ่ายให้กับ ฝรั่งเศส ทีมรองแชมป์ในปีนั้น
หลังจากกลับมาเลสเตอร์ คันนิงแฮมต้องแข่งขันแย่งตำแหน่งกับ เลน ชาลเมอร์ส (แบ็คขวา) และ โจ ไบลลี่ กับ ริชชี่ นอร์แมน (แบ็คซ้าย)
ในฤดูกาล 1959/60 เขาลงเล่นอีก 20 นัด ในลีกสูงสุด ก่อนจะย้ายไป ดันเฟิร์มลิน แอธเลติก ในสกอตแลนด์ ซึ่งเขาสามารถคว้าแชมป์ สก็อตติช เอฟเอ คัพ ปี 1961 และมีโอกาสแข่งขันใน ยูโรเปียน คัพ วินเนอร์ส คัพ และ ยูโรเปียน แฟร์ส คัพ
หลังจากแขวนสตั๊ด คันนิงแฮมก้าวขึ้นมาเป็น ผู้จัดการทีมดันเฟิร์มลิน และพาทีมเข้าชิง สก็อตติช เอฟเอ คัพ 1965 นอกจากนี้เขายังบริหารทีม ฟัลเคิร์ก และ เซนต์ เมียร์เรน
ในปี 1971 เขาได้รับข้อเสนอให้เป็น ผู้จัดการทีมชาติสกอตแลนด์ แต่ปฏิเสธข้อเสนอดังกล่าว
เซอร์ อเล็กซ์ เฟอร์กูสัน เคยกล่าวว่า คันนิงแฮมเป็นหนึ่งในบุคคลที่ช่วยหล่อหลอมอาชีพของเขา และเขาจะรู้สึกซาบซึ้งไปตลอดชีวิต
คันนิงแฮมเสียชีวิตในปี 2007 ขณะอายุ 77 ปี แต่ชื่อของเขายังคงเป็นที่จดจำในฐานะหนึ่งในนักเตะที่ยิ่งใหญ่ของ เลสเตอร์ ซิตี้ และ ทีมชาติไอร์แลนด์เหนือ