คันนิ่งแฮม เป็นฟูลแบ็กฝีเท้าดี ลงเล่นให้เลสเตอร์ ซิตี้ ระหว่างปี 1954 ถึง 1960 โดยตลอดช่วงเวลาที่ค้าแข้งในถิ่นฟิลเบิร์ต สตรีท เขาติดทีมชาติไอร์แลนด์เหนือไปทั้งหมด 23 นัด ซึ่งในเวลานั้นถือเป็นสถิติสูงสุดของนักเตะเลสเตอร์ ซิตี้ ในด้านการรับใช้ชาติ ก่อนที่สถิติดังกล่าวจะถูกทำลายโดย แคสเปอร์ ชไมเคิ่ล ซึ่งลงเล่นให้ทีมชาติเดนมาร์กไป 88 นัดระหว่างเป็นนักเตะของสโมสร
ในปี 1958 คันนิ่งแฮมได้จารึกชื่อตัวเองในประวัติศาสตร์ของเลสเตอร์ ซิตี้ ด้วยการกลายเป็นนักเตะคนแรกของสโมสรที่ได้ลงสนามในศึกฟุตบอลโลกรอบสุดท้าย
นอกเหนือจากความสำเร็จในฐานะนักเตะแล้ว เขายังเป็นชาวไอริชเพียงคนเดียวที่เคยได้รับการทาบทามให้เข้ารับตำแหน่งผู้จัดการทีมชาติสกอตแลนด์ อีกทั้ง เซอร์ อเล็กซ์ เฟอร์กูสัน ยังเคยกล่าวอย่างเปิดเผยว่า คันนิ่งแฮมมีส่วนสำคัญในการหล่อหลอมเส้นทางอาชีพของเขา และเขารู้สึกซาบซึ้งต่ออดีตแข้งรายนี้อย่างไม่มีวันลืม
นอร์แมน บูลล็อค เป็นผู้ดึงตัวคันนิ่งแฮมมาร่วมทีมเลสเตอร์ ซิตี้ จาก เซนต์ เมียร์เรน เมื่อเดือนพฤศจิกายน ปี 1954 ด้วยค่าตัวที่มีรายงานว่าอยู่ที่ 4,750 ปอนด์
เขาลงสนามใน 15 นัดสุดท้ายของฤดูกาลนั้น แต่ไม่อาจช่วยให้ต้นสังกัดใหม่รอดพ้นจากการตกชั้นได้
อย่างไรก็ตาม ในฤดูกาลถัดมา คันนิ่งแฮมกลายเป็นกำลังสำคัญของทีม ด้วยความสามารถในการเล่นได้ทั้งแบ็กซ้ายและแบ็กขวา แม้ว่าในฤดูกาลประวัติศาสตร์ 1956/57 ซึ่งเลสเตอร์ ซิตี้ คว้าแชมป์ดิวิชัน 2 เดิมพร้อมสร้างสถิติหลายอย่าง เขาจะต้องเสียตำแหน่งตัวจริงให้กับ สแตน มิลเบิร์น และ จอห์น โอกิลวี่ ก็ตาม
ถึงกระนั้น เขายังคงเป็นกำลังหลักของทีมชาติไอร์แลนด์เหนือ โดยลงเล่นครบทั้ง 6 นัดในโปรแกรมทีมชาติของฤดูกาลดังกล่าว เคียงข้างนักเตะระดับตำนานอย่าง แฮร์รี่ เกร็กก์, แดนนี่ แบลนช์ฟลาวเวอร์, บิลลี่ บิงแฮม และ จิมมี่ แม็คอิลรอย.
เมื่อกลับมาเป็นกำลังหลักของทีมอีกครั้งในฤดูกาล 1957/58 ซึ่งเป็นฤดูกาลที่เลสเตอร์ ซิตี้ หวนคืนสู่ลีกสูงสุด คันนิ่งแฮมทำผลงานได้อย่างยอดเยี่ยมจากการเล่นทั้งสองตำแหน่งฟูลแบ็ก จนได้รับเลือกติดทีมชาติไอร์แลนด์เหนือ ชุดลุยศึกฟุตบอลโลก 1958 ที่ประเทศสวีเดน
เขาลงสนามครบทั้งสามนัดในรอบแบ่งกลุ่ม พบกับ เยอรมนีตะวันตก, เชโกสโลวาเกีย และ อาร์เจนตินา รวมถึงเกมเพลย์ออฟกับเชโกสโลวาเกีย และรอบก่อนรองชนะเลิศ ซึ่งไอร์แลนด์เหนือต้องยุติเส้นทางหลังพ่ายต่อ ฝรั่งเศส ทีมที่ทะลุไปถึงรอบชิงชนะเลิศในปีนั้นสิ่งที่น่าสนใจคือ แม้จะสร้างชื่อในฐานะฟูลแบ็ก แต่ตลอดทัวร์นาเมนต์ฟุตบอลโลกครั้งนั้น คันนิ่งแฮมกลับถูกใช้งานในตำแหน่งเซ็นเตอร์ฮาล์ฟทั้งหมด
เมื่อกลับมาที่เลสเตอร์ เขายังคงรับหน้าที่ทั้งแบ็กขวาและแบ็กซ้ายเช่นเดิม แต่ต้องเผชิญกับการแข่งขันแย่งตำแหน่งที่เข้มข้นมากขึ้น โดยมี เลน ชาลเมอร์ส เป็นคู่แข่งในตำแหน่งแบ็กขวา ขณะที่ฝั่งซ้ายมี โจ เบลลี่ และ ริชชี่ นอร์แมน ดาวรุ่งอนาคตไกลก้าวขึ้นมาท้าชิงตำแหน่งหลังลงสนามในลีกสูงสุดอีก 20 นัดในฤดูกาล 1959/60
คันนิ่งแฮมตัดสินใจย้ายไปร่วมทีม ดันเฟิร์มลิน แอธเลติก ในสกอตแลนด์ และประสบความสำเร็จด้วยการคว้าแชมป์สกอตติช เอฟเอ คัพ ในปี 1961นอกจากนี้ เขายังได้ลงแข่งขันในศึกยูโรเปี้ยน คัพ วินเนอร์ส คัพ และอินเตอร์-ซิตี้ส์ แฟร์ส คัพ กับดันเฟิร์มลินอีกด้วย
ภายหลัง คันนิ่งแฮมก้าวขึ้นมารับตำแหน่งผู้จัดการทีมของดันเฟิร์มลิน และพาทีมผ่านเข้าสู่รอบชิงชนะเลิศสกอตติช เอฟเอ คัพ ปี 1965 ก่อนจะขาย แจ็คกี้ ซินแคลร์ ปีกตัวเก่งของทีมให้กับสโมสรเก่าอย่างเลสเตอร์ ซิตี้หลังจากนั้น เขายังผ่านการคุมทีม ฟัลเคิร์ก และ เซนต์ เมียร์เรน ก่อนจะปฏิเสธโอกาสรับตำแหน่งผู้จัดการทีมชาติสกอตแลนด์ในปี 1971วิลลี่
คันนิ่งแฮม เสียชีวิตในปี 2007 ด้วยวัย 77 ปี ทิ้งไว้ซึ่งมรดกอันยิ่งใหญ่ในหน้าประวัติศาสตร์ของเลสเตอร์ ซิตี้ ในฐานะนักเตะคนแรกของสโมสรที่ได้สัมผัสเวทีฟุตบอลโลกรอบสุดท้าย และหนึ่งในนักเตะต่างชาติผู้ทรงอิทธิพลที่สุดของยุคฟิลเบิร์ต สตรีท.