โคลิน เริ่มต้นอาชีพนักฟุตบอลกับสโมสรสการ์โบโรห์ ซึ่งผู้จัดการทีมในขณะนั้นแนะนำเขาให้กับเลสเตอร์ ซิตี้ จนกระทั่งเขาเซ็นสัญญากับทีมในฐานะนักเตะอายุ 17 ปีเมื่อเดือนมีนาคม ปี 1954
เขากลายเป็นนักฟุตบอลอาชีพเมื่ออายุ 18 ปี แต่เนื่องจากยังเรียนงานช่างไม้ จึงสามารถฝึกซ้อมที่สนามฟิลเบิร์ต สตรีทได้เฉพาะคืนวันอังคารและพฤหัสบดีเท่านั้น เขาประเดิมสนามนัดแรกในเกมพบกับแมนเชสเตอร์ ซิตี้ ในดิวิชั่นหนึ่งเดิม เมื่อวันที่ 4 กันยายน 1954
เมื่อเขาอายุครบ 21 ปีและเรียนจบงานช่างไม้แล้ว เขาก็เข้ารับการเกณฑ์ทหารตามระบบ National Service และได้เดินทางไปสิงคโปร์เพื่อเล่นให้กับทีมกองทัพบก ร่วมกับนักเตะชื่อดังอย่างจอห์น ไวท์ และบ็อบบี้ ชาร์ลตัน
ระหว่างปี 1954 ถึง 1966 โคลิน แอปเปิลตัน ลงเล่นให้เลสเตอร์ ซิตี้ ไปทั้งหมด 333 นัด โดยส่วนใหญ่เล่นในตำแหน่งกองกลางฝั่งซ้าย สวมเสื้อหมายเลข 6 และสร้างชื่อเสียงให้กับตำแหน่งนี้อย่างมาก เขาเป็นหนึ่งในสมาชิกทีมที่คว้าแชมป์ดิวิชั่นสองในปี 1957 ซึ่งเป็นปีที่สโมสรทำลายสถิติมากมาย
ในช่วงเวลา 9 ปีต่อมา เขาลงเล่นในดิวิชั่นหนึ่งภายใต้การคุมทีมของผู้จัดการ แมตต์ กิลเลียส เขามีส่วนร่วมในรอบชิงชนะเลิศเอฟเอ คัพ ปี 1961 ที่พบกับท็อตแน่ม ฮ็อตสเปอร์ และเป็นกัปตันทีมในนัดชิงชนะเลิศปี 1963 ที่พบกับแมนเชสเตอร์ ยูไนเต็ด ในปีที่เลสเตอร์มีโอกาสคว้าดับเบิลแชมป์อย่างแท้จริง
ทีมนั้นซึ่งรู้จักกันในชื่อ "ไอซ์คิงส์" เต็มไปด้วยผู้เล่นระดับตำนานอย่าง กอร์ดอน แบงส์, จอห์น โชแบร์ก, ริชชี นอร์แมน, แฟรงค์ แมคลินท็อก, เอียน คิง, ฮาวเวิร์ด ไรลีย์, แกรม ครอส, เคน คีย์เวิร์ธ, เดวี กิบสัน และไมค์ สตริงเฟลโลว์
ในฤดูกาลถัดมา เขานำทีมคว้าแชมป์ลีกคัพเป็นครั้งแรกของสโมสร ด้วยการเอาชนะสโต๊ค ซิตี้ในรอบชิงชนะเลิศ และในปีถัดมาเขายังเป็นกัปตันทีมในรอบชิงฯ อีกครั้ง แม้จะพ่ายแพ้ต่อเชลซีก็ตาม นอกจากนี้ เขายังได้รับเลือกให้ร่วมทัวร์เอฟเอ ที่นิวซีแลนด์และตะวันออกไกลในปี 1961
ปลายปีเดียวกันนั้น เขายังเป็นกัปตันทีมเลสเตอร์ ซิตี้ ชุดแรกที่ได้ลงเล่นในฟุตบอลยุโรปอย่างเป็นทางการในรายการคัพวินเนอร์สคัพ (European Cup Winners’ Cup)
โคลิน ออกจากเลสเตอร์ในเดือนพฤษภาคม ปี 1966 เพื่อไปเล่นให้กับชาร์ลตัน แอธเลติก ก่อนจะย้ายไปบาร์โรว์ในปี 1967
โคลิน เป็นคนสุขุมและช่างคิด เขามีความสนใจด้านการโค้ชอย่างลึกซึ้ง ซึ่งส่งผลให้เขาประสบความสำเร็จทั้งในฐานะกัปตันทีมและผู้จัดการทีมในเวลาต่อมา โดยเคยคุมทีมบาร์โรว์, สการ์โบโรห์, กริมสบี้ ทาวน์, ฮัลล์ ซิตี้, สวอนซี ซิตี้ และเอ็กเซเตอร์ ซิตี้
น่าเศร้าที่โคลิน เสียชีวิตในเดือนพฤษภาคม ปี 2021 เขาคือหนึ่งในตำนานของสโมสร และผลงานอันทรงอิทธิพลในฐานะกัปตันทีมและกองกลางตัวขวาของเขา มีบทบาทสำคัญในการพาสโมสรเลสเตอร์ ซิตี้ เข้าสู่หนึ่งในช่วงเวลาที่ดีที่สุดในประวัติศาสตร์ของทีม